昆虫寄主选择行为的分子机制

昆虫寄主选择行为的分子机制

摘要：昆虫错综复杂的嗅觉系统，能够检测和识别环境中不同的挥发性小分子气味物质，在昆虫寄主选择、交配、产卵以及逃避等行为中起到了至关重要的作用。本文主要阐述了寄主植物挥发物对昆虫寄主选择行为的影响，昆虫触角感器的类型、结构和功能，以及昆虫的嗅觉感受机制，为今后昆虫寄主选择行为的研究提供参考。

关键词：寄主选择；触角感器；昆虫嗅觉

前言

植食性昆虫的寄主选择行为有固定的顺序，即寄主定位(location)、寄主识别(recognition)和接受寄主(acceptance)三个阶段。昆虫首先远距离感受到寄主植物散出的挥发性信息化合物，感受到寄主植物的存在，然后在视觉的介导下趋向寄主植物所处位置；在识别阶段，昆虫近距离受嗅觉和视觉的介导定向降落到寄主植物上，如果此时寄主植物的挥发性化合物的信号足够强烈而明确，昆虫就能很快地找到寄主植物；在接受阶段，昆虫依靠触觉(接触化学感觉和接触机械感觉)感受寄主植物体表的化学信息和结构信息，从而判别寄主植物的适合性。

1 植物挥发性次生物质对昆虫寄主选择行为的影响

昆虫凭借其灵敏的感觉系统感知外部环境中化学信号的传递，以满足自身繁衍的需要（戴建青等，2010）。通常在生物间起通讯作用的化学物质为挥发性次生物质，可诱导昆虫产生多种行为反应，例如取食行为、产卵行为、逃避行为、聚集行为等，同时还能调节种群密度，辅助定向等（秦玉川，2009）。

1.1 植物挥发性次生化合物

植物在代谢过程中，会产生一些短链的碳氢化合物及其衍生物，其组成复杂、分子量在100-200之间，主要包括烃、醇、醛、酮、酯、酸、萜烯类以及芳香类化合物等，并以一定比例构成的植物的化学指纹图谱（chemical fingerprint），即所谓的挥发性次生物质（卢伟等，2007）。植物挥发性次生物质（也称气味物质）

按植物种类特异性分两类：一般性植物挥发物和特异性植物挥发物。前者的组分在植物中广泛分布，其特异性是通过各组分的特定比例来调控，通过组分影响昆虫行为；后者则是通过植物次生代谢物裂解而产生（秦玉川，2009）。植物挥发物按有无虫害诱导分为两类：第一类是完整的植物挥发物，如醇类、醛类、酮类、酯类、酸类、萜烯类和芳香类等；第二类是虫害诱导的植物挥发物，如萜类化合物、绿叶气味物质、含氮化合物以及其它一些化学物质(杜家纬，2001)。

1.2 植物挥发物对昆虫寄主选择行为的影响

在昆虫与植物的关系中，植食性昆虫的化学识别占主要地位。植食性昆虫借助敏感的嗅觉感受器来识别植物次生代谢物，对寄主植物进行定位、取食、产卵、逃避天敌等行为（秦玉川，2009）。经典的例子是有关马铃薯甲虫对寄主的选择行为。Schoonhoven等（1998）的研究显示只要有马铃薯叶片气味存在，马铃薯甲虫就会产生寄主定向行为。鞘翅目的一些种类，例如天牛科、象甲科、小蠹虫科及郭公甲科的昆虫是危害松树的重要害虫，松树挥发性气味物质（如α-蒎烯、β-蒎烯、月桂烯和莰烯等）都对其具有引诱作用，其中α-蒎烯的引诱作用最强（Chenier and Philogene, 1989）。

植物在受到植食性昆虫取食后，其挥发物的成分会发生明显变化，从而使害虫产生喜好或趋避反应，即诱导抗虫性。Landolt等（1999）研究发现，被马铃薯甲虫取食危害的马铃薯叶片会吸引更多的马铃薯甲虫前来取食。这说明经虫害诱导后的马铃薯叶片的挥发物组分发生了变化，产生了更多有利于马铃薯甲虫寄主选择的化合物。然而，有些植物则会产生对植食性昆虫有趋避性的化合物，如当一些具有高抗虫性的枫树品种受到日本金龟子危害时，它们自身会释放出一些萜类化合物，对害虫具很强的驱避作用（Loughrin et al., 1997）。须要说明的是，虫害诱导植物产生的挥发物不仅对同种昆虫产生一定的影响，对异种昆虫也会产生一定影响。有研究表明，甜菜夜蛾危害的马铃薯能产生一定次生挥发物，而这种物质对马铃薯甲虫具有明显的引诱作用（秦玉川，2009）。

事实上，昆虫对寄主植物的识别，是通过识别植物气味的化学指纹图谱，即由不同浓度的不同挥发物组成的混合物。Dickens（2000）的研究表明，(Z)-3-己烯醇乙酸酯、里那醇和水杨酸甲酯三者的混合物对马铃薯甲虫有很强的引诱作用，而单个组分对马铃薯甲虫几乎没有活性。

2 昆虫触角感器

1956年科学家发现雌性家蚕（Bombyx mori）的性信息素能引发雄性蚕蛾的触角电位，这一事实直接证明了昆虫的触角是感受外界环境的主要嗅觉感受器官（Schneider et al., 1956）。昆虫触角一般由三部分组成，柄节（scape）、梗节（pedical）和鞭节（flagellum）。昆虫触角的形状因种类和性别不同而异，根据鞭节的形状分为以下几类：刚毛状（setaceous）、丝状（filiform）、念珠状（moniliform）、锯齿状（serrate）、双栉齿状（bipectiniform）、栉齿状（pectiniform）、膝状（geniculate）、环毛状（whorled）、棒状（clavate）、鳃片状（lamellate）等。

2.1 昆虫触角感器的类型和结构

昆虫触角上着生有各种类型的感器，它们是昆虫感受外界环境的最小功能单位。感受器的大小和数量随种类不同而相差很大。这些感受器是体壁细胞的特化区域，内部具有两种主要细胞，即感觉神经元细胞和辅助细胞，其中辅助细胞又分为三类，由内至外分别是鞘原细胞（techogen），毛原细胞（trichogen），膜原细胞（tormogen）(Stengl, 2010)。

目前已知的触角感器分为十种类型：毛形感器（sensilla trichodea），锥形感器（sensilla basiconica），刺形感器（sensillum chaeticum），栓锥形感器（sensilla styloconica），腔锥形感器（sensilla coeloconica），板型感器（sensilla placodea），鳞形感器（sensillum squamiformium），钟状感器（sensillum campaniformium），坛形感器（sensilla ampullacea），耳形感器（sensilla auricillica）（Zacharuk and Shields, 1991），近些年越来越多的新型感器被鉴定和命名。

毛形感器分布最广，数量最多，在鳞翅目一些昆虫中，已经证实雄虫触角中的毛形感器能够对雌虫性信息素起反应，并且认为该感器可充当机械受体和嗅觉受体双重功能（Shields, 2005）。锥形感器散生于触角中，有丰富的神经细胞，有识别气味的能力，是一种嗅觉感器，对植物刺激有感受作用，美洲蜚蠊可感受信息素（Cuperus, 1983）。板型感器呈椭圆形盘状结构，具有多个神经元细胞，有研究表明板型感器具有嗅觉感受功能，对气味物质敏感（Larsson et al., 1999）。

3 昆虫的嗅觉感受机制

昆虫气味接受过程中涉及到的主要的外周神经蛋白，主要包括气味结合蛋白（Odorant-binding proteins, OBPs）、气味降解酶（odorant-degrading enzymes, ODEs）、气味受体（odorant receptors, ORs）、离子型受体（ionotropic receptors, IRs）、以及感觉神经元膜蛋白（sensory neuron membrane proteins, SNMPs）（Leal, 2013）。

3.1 昆虫嗅觉识别的过程

气味结合蛋白是外部环境与触角嗅觉感器内气味受体相通的媒介。第一步是气味分子通过昆虫嗅觉感器表皮的微孔进入触角感器，第二步是气味分子与气味结合蛋白结合，第三步是OBPs和气味分子复合物共同穿过树突外的嗅觉感器淋巴液，之后激活膜结合受体（Leal, 2013），并刺激效应器，最终调节门控离子通道的开放，引发一系列的神经活动，指导昆虫产生一系列的行为反应（Rützler and Zwiebel, 2005）。对于这些气味结合蛋白的作用模式，存在两种假说。其中一种假说认为，文献中有可信的证据显示在蛾类，或者是其他种类的昆虫（尤其是蚊子）中，膜结合受体是由配体单独激活的（Mao et al., 2010）。相反，另一种假说认为，OBP与气味分子复合物共同激活膜结合受体，这一观点在果蝇的LUSH （DmelOBP76a）中被验证（Laughlin et al., 2008）。

3.2 气味结合蛋白

昆虫气味结合蛋白是一类可溶性的小分子蛋白（分子量在14-17 kDa之间），具有低等电点，并以极高的浓度存在于化学感受神经元周围。气味结合蛋白属于胞外分泌蛋白家族（lipocalins superfamily），在嗅觉感器的支持细胞中表达，其信号肽在分泌的过程中被特定的酶降解，分泌出膜后折叠成具有功能活性的蛋白（V ogt, 2005）。第一个被发现的昆虫气味结合蛋白是多音天蚕蛾（Antheraea polyphemus）的性信息素结合蛋白（Pheromone binding proteins, PBPs）。随后，大量的具有相似氨基酸序列的鳞翅目PBPs被鉴定出来，有将近8个目40多种昆虫的OBPs被分离和鉴定出来（Pelosi et al., 2006）。根据OBPs 氨基酸序列，将鳞翅目气味结合蛋白一般分为四个家族：性信息素结合蛋白PBPs，普通气味结合蛋白（General odorant binding proteins, GOBPs）分为GOBP1 和GOBP2，

以及触角结合蛋白X（Antennal binding protein X, ABPX）。

通常，几乎所有的气味结合蛋白氨基酸序列中都有一个共同的特征，即有6个半胱氨酸（Cys），其相对位置在几乎所有昆虫目中都高度保守，第2个Cys 和第3个Cys之间存在3个氨基酸，第5个Cys和第6个Cys之间存在8个氨基酸，这样的模式被认为是OBPs的“signature”。并且其中一些多肽链已经被证实6个半胱氨酸两两配对交叉形成3对儿二硫键（Cys1-Cys3, Cys2-Cys5, Cys4-Cys6），以稳定蛋白的结构（Calvello et al., 2003）。除此之外，还有其他模式的OBPs，如Plus-C OBP和Atypical OBPs，它们都具有多于6个的保守半胱氨酸。

除气味结合蛋白之外，还有其他重要的嗅觉蛋白参与昆虫的嗅觉感受，共同组成昆虫复杂的嗅觉系统。

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