食微线虫对植物生长及土壤养分循环的影响

生物多样性 2007, 15 (2): 124–133 doi: 10.1360/biodiv.050291 Biodiversity Science http: //https://www.360docs.net/doc/d84860242.html,

食微线虫对植物生长及土壤养分循环的影响

吴纪华*宋慈玉陈家宽

(复旦大学生物多样性科学研究所, 生物多样性与生态工程教育部重点实验室, 上海 200433) 摘要:近二十多年来, 土壤动物的生态功能受到广泛重视。越来越多的证据表明, 土壤动物和微生物间的相互作用对土壤生态系统过程和植物生长起着重要的调节作用。本文综述了食细菌线虫和食真菌线虫对土壤微生物、土壤氮矿化和植物生长的影响。大量研究发现, 食细菌线虫和食真菌线虫都有助于土壤氮素等养分矿化, 从而促进植物生长。这种作用主要是线虫通过取食活动加速微生物周转, 并通过代谢分泌和释放微生物所固持的养分而实现的。但这种作用会因不同的线虫、微生物和植物的种类以及土壤基质的C/N营养状况而异, 此外还受线虫的营养类群及其与其他土壤动物之间复杂关系的影响。今后应该加强以下几方面的研究: (1)深入研究线虫、微生物和植物之间相互作用的机制; (2) 增加控制实验系统的复杂性, 研究线虫不同功能群之间及其与其他土壤动物之间的关系; (3)加强长期实验和观察, 在较长的时间尺度上了解线虫的生态功能; (4)加强对不同生态系统的研究, 在更大的空间尺度上综合了解土壤线虫的生态功能; (5)在全球气候变化的背景下了解土壤线虫的响应, 并预测土壤线虫对全球变化的反馈。

关键词: 细菌, 真菌, 生态功能, 全球变化, 反馈, 营养级联

Effect of microbivorous nematodes on plant growth and soil nutrient cy-cling: a review

Jihua Wu*, Ciyu Song, Jiakuan Chen

Ministry of Education Key Laboratory for Biodiversity Science and Ecological Engineering, Institute of Biodiversity Sci-ence, Fudan University, Shanghai 200433

Abstract: The ecological functions of soil fauna have attracted widespread interest from ecologists during the past two decades. A growing number of evidences show that the soil fauna interact with microorganisms and play important roles in regulating soil ecosystem processes and plant growth. This review addresses the issue of how bacterial- and fungal-feeding nematodes influence soil microorganisms, nitrogen mineralization and plant growth. Most studies suggest that bacterial- and fungal-feeding nematodes stimulated soil nitrogen mineralization and promoted plant growth. The mechanisms underlying these effects are the impact of nematode grazing on microorganisms and the release of nutrients from consumed microbial biomass. How-ever, these effects vary with different nematode species, microorganism species, plant species and C/N ratios of substrates, and are influenced by complex interactions between different trophic groups of nematodes as well as other soil fauna. Future studies should (1) enhance our understanding about the mechanistic basis of the interaction of nematodes, microorganisms and plants; (2) address more complex interactions between different trophic groups of nematodes and other soil fauna; (3) examine the ecological roles of soil nematodes at a longer temporal scale; (4) compare different ecosystems to understand the ecological roles of soil nematodes at a broader spatial scale; and (5) predict the responses and feedbacks of soil nematodes to atmospheric drivers of global changes.

Key words: bacteria, fungi, ecological function, global change, feedback, trophic cascade

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收稿日期: 2006-11-23; 接受日期: 2007-01-10

基金项目: 国家自然科学基金(30370285)、上海市青年科技启明星计划(04QMX1405)和上海市科委重大项目(04D219301)

* 通讯作者Author for correspondence. E-mail: jihuawu@https://www.360docs.net/doc/d84860242.html,

第2期吴纪华等: 食微线虫对植物生长及土壤养分循环的影响 125

全球变化背景下生物多样性的丧失及变化如何影响生态系统, 这是全世界科学家关心的问题, 但过去对于这个问题的研究主要集中在地上生态系统(above-ground ecosystem)。事实上, 地上和地下生态系统(below-ground ecosystem)是不可分割的整体, 而且土壤生态系统中有着更丰富的生物多样性。但是我们对于土壤生物多样性对干扰如何响应, 其改变对生态系统又会产生什么样的影响了解很少(Wardle, 2002; Bardgett et al., 2005)。现在人们已经注意到土壤生物多样性的改变可以影响整个生态系统, 而且土壤的恢复极其困难, 因此近年来土壤生物多样性和生态系统的关系研究受到了全世界的广泛关注(Copley, 2000; Wardle et al., 2004; Wardle, 2006)。

以往的研究一般强调土壤微生物的生态功能, 而土壤动物在生态系统过程中的作用常常被忽略(Bonkowski et al., 2000b), 事实上土壤动物和微生物一起参与养分循环、有机质分解和植物生长过程(Yeates & Coleman, 1982; Bardgett et al., 1999)。在20世纪80年代以前, 有关土壤动物生态功能的报道以描述性为主, 80年代后才出现大量的定量研究工作(Wardle, 2006)。二十多年的研究表明, 土壤动物尤其是取食微生物的土壤动物和微生物之间的相互作用对土壤生态系统起着重要的调节作用, 不考虑土壤动物的作用, 就不可能对土壤生态过程及调控机制有全面的认识(Bonkowski, 2004)。

线虫是土壤中数量最多、种类最丰富的多细胞动物。以前主要是将它们作为重要的农业病原生物进行研究, 现在研究重点已逐渐转向它们在生态系统过程中的作用。土壤线虫以食微生物线虫为主要营养功能类群, 已有大量研究表明食微线虫通过捕食土壤微生物(细菌、真菌)、释放固持于微生物生物量中的养分, 进而影响土壤生态过程和植物生长(Bonkowski et al., 2000a, b)。

本文主要介绍食细菌线虫和食真菌线虫对土壤微生物、土壤氮矿化和植物生长的影响, 概述食微线虫在土壤分解者食物网中的功能, 并探讨它们在与微生物相互作用的过程中影响土壤生态过程和植物生长的机制, 最后展望了未来的研究趋势。

1食细菌线虫对细菌生物量、活性和群落结构的影响

食细菌线虫通常是土壤线虫中最优势的营养类群, 它们直接捕食微生物, 因此与土壤生态系统过程的联系最密切。食细菌线虫对植物及土壤生态过程的作用主要是通过对细菌的生物量、活性及其群落结构的影响而实现的。

根据Carpenter等(1985)提出的营养动态假说, 一个营养级的生产量在上一营养级动物的中等强度捕食压力下达到最大。这种现象在牧食食物链中很普遍(Owen, 1980; McNaughton, 1983), 然而相当多的研究发现, 食细菌线虫对细菌的捕食同样也会造成细菌的正反馈响应(Coleman et al., 1977; Abrams & Mitchell, 1980; Anderson et al., 1981a; Trofymow & Coleman, 1982; Traunspurger et al., 1997 ; Bardgett et al., 1998; 胡锋等, 1999; 毛小芳等, 2005; Fu et al., 2005)。例如Ingham等(1985)采用悉生微缩体系发现, 无论是添加或不添加角质素的处理, 食细菌线虫(三等齿属线虫Pelodera sp.和拟丽突属线虫Acrobeloides sp.)都能够提高细菌的生物量及活性。Djigal等(2004a, b)也发现3种食细菌线虫(Zeldia punctata、矮小拟丽突线虫Acrobeloides nanus、伪小头叶线虫Cephalobus pseudoparvus)提高了细菌活性。

通常认为主要有两种原因可以解释这种正反馈效应: (1) 线虫中等强度的捕食使细菌种群保持快速增长和繁殖或者活性提高(Ingham et al., 1985);

(2) 线虫的分泌物及排泄物含有能够为细菌提供营养或刺激细菌生长的物质 (Ekschmitt et al., 1999; Riemann & Helmke, 2002; Moens et al., 2005)。Traunspurger等(1997)用食细菌线虫(秀丽隐杆线虫Caenorhabditis elegans)和食真菌线虫(燕麦真滑刃线虫Aphelenchus avenae)进行了为期7 d的实验, 发现添加食细菌线虫促进了细菌的生长, 而添加食真菌线虫并没有表现出这种效应。他们由此推断, 线虫对细菌数量的促进作用主要是来自其取食行为, 这个作用要大于分泌排泄的作用。然而也有些野外调查发现, 细菌生物量和食细菌线虫数量之间并不相关, 而和线虫总数存在正相关关系, 因此支持线虫的分泌及排泄物促进了细菌生长这个观点(Villenave et al., 2004)。此外, 线虫的活动有助于细菌扩散, 这可能也是正反馈效应产生的重要原因(Jensen, 1996; Ingham, 1999; Knox et al., 2003, 2004)。

但是, 也有研究发现细菌对食细菌线虫捕食有负反馈响应, 如Coleman等(1977)、Anderson等

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(1979, 1983)、Wardle等(1995)发现食细菌线虫降低了细菌的生物量或者活性。此外还有一些研究发现食细菌线虫和细菌生长之间没有必然联系(Brussaard et al., 1995)。

对于上述不一致的结果, 一般认为有三方面的原因: (1) 基质土壤孔隙度、实验湿度、温度等培养条件, 尤其是基质营养条件的差异会影响细菌的种群增殖, 并进而影响食细菌线虫的捕食作用。(2) 虽然任何食细菌线虫都能够刺激细菌的生长, 但不同种类线虫对细菌的捕食强度不同, 由此产生的反馈也不同。例如Fu等(2005)研究了两种食细菌线虫(三分十字线虫Cruznema tripartitum和波氏拟丽突线虫Acrobeloides bodenheimeri)对细菌的捕食, 发现前者造成的正反馈效应强度大于后者。此外还有不少研究也发现不同种类或不同生活史对策的线虫对于细菌生长有不同影响(Mikola & Set?l?, 1998a)。(3)线虫对细菌的选择性捕食会造成细菌群落或多样性的改变。这方面的研究还不多。Griffiths等(1999)和Djigal等(2004a, b)发现食细菌线虫改变了细菌群落结构,尤其是改变了优势细菌种群的相对数量。de Mesel等(2004)研究了4种食细菌线虫, 发现它们都能够改变细菌群落结构, 其中3种单宫线虫(Diplolaimelloids meyli, Diplolaimelloids oschei, Diplolaimella dievengatensis)在低密度下也能够改变细菌群落的原因是其选择性取食, 而盆咽线虫(Panagrolaimus paetzold)的高强度捕食还可以造成细菌多样性上的差异。

在有关食细菌线虫影响细菌生长的报道中, 大多数实验设计是研究某种线虫单独存在时对细菌的影响。现在, 大家开始关注多种食细菌线虫共存状态下的种间关系。如Mikola和Set?l? (1998a)发现矮小拟丽突线虫和秀丽隐杆线虫在同时捕食细菌时具有竞争关系。Postma-Blaauw等(2005)将3种具不同生活史策略的食细菌线虫(单宫伞线虫Bursilla monhystera、矮小拟丽突线虫和细微绕线虫Plectus parvus)两两组合, 发现单宫伞线虫和矮小拟丽突线虫之间有竞争关系, 而单宫伞线虫和细微绕线虫, 以及矮小拟丽突线虫和细微绕线虫之间则相互补充, 共同促进细菌生长。

大多数研究表明, 一定密度的单一食细菌线虫会使细菌保持在对数生长期, 表现为高生物量或者高活性(Ingham et al., 1985)。但是当多种食细菌线虫共存时, 其多样性对细菌会产生什么样的影响, 影响机制是什么, 这些问题都还有待研究。因此, 从细菌多样性水平研究其中的机制可能是未来几年的研究热点。

2食细菌线虫与细菌的相互作用对土壤养

分矿化及分解作用的影响

2.1对氮素矿化的影响

相当多的研究发现, 食细菌线虫与细菌的相互作用可以促进土壤氮矿化(Coleman et al., 1977; Woods et al., 1982; Anderson et al., 1981a; Ingham et al., 1985; de Ruiter et al., 1993; Brussaard et al., 1995; Bouwman et al., 1994; Ferris et al., 1998; 胡锋等, 1999)。Coleman等(1977)发现接种细菌21 h后, 细菌几乎固持了土壤中所有的NH4+-N; 当添加线虫后, 已被固持的氮可以被全部矿化出来; 而在不加线虫的处理中仅有不到1/3的氮被矿化出来。产生这一现象的主要原因是线虫的新陈代谢特点以及食细菌线虫与细菌之间C/N比的差异(Ferris et al., 1997)。一般认为食细菌线虫的C/N比要大于细菌的: 如Ferris等(1997)测定8种食细菌线虫的平均C/N比为5.89 (5.16–6.83), 5种土壤细菌及大肠杆菌的C/N比为4.12 (3.65–4.92)。食细菌线虫在取食细菌时获得了超过自身机体生长所需要的氮, 过量的氮就以NH4+-N的形式通过体表及其他形式排出体外。根据Ferris等(1997)的计算, 食细菌线虫同化的氮素中大约70％会被排出体外。不同的食细菌线虫种类由于生活史对策不同, 对于促进氮矿化的贡献可能略有区别: 个体小、世代时间短的线虫单位体积对氮矿化的贡献要略大于个体大的线虫(Ferris et al., 1997, 1998)。

应该说, 食细菌线虫提高土壤养分矿化的作用已经获得普遍认同, 但也有研究发现添加食细菌线虫对土壤养分矿化没有什么影响甚至出现固持(Bardgett et al., 1998; Bonkowski et al., 2000a; R?nn et al., 2001)。可能的原因有三个: (1)在细菌生物量增加的情况下, 释放的氮又重新被细菌利用而固持。(2)当实验中有植物存在时, 矿化的氮会被植物吸收。如Djigal等(2004b)发现当没有植物存在时, 食细菌线虫与细菌的相互作用使得土壤无机氮含量上升; 而当有植物存在时, 土壤无机氮含量就大幅下降。(3)土壤基质的营养水平: 当土壤基质C/N比较高时, 因为氮源限制, 新矿化的氮很快又被微生

第2期吴纪华等: 食微线虫对植物生长及土壤养分循环的影响 127

物固持; 只有当基质C/N比较低时才会表现出线虫促进氮矿化的作用(Hassink et al., 1993, 1994; Savin, 2001; Ingham et al., 1986a; Ferris et al., 1998)。

2.2对磷素矿化的影响

有关食细菌线虫和细菌相互作用影响磷矿化的报道相对较少, 结果也不太一致。Coleman等(1977)曾报道, 在食细菌线虫何氏中双胃线虫(Mesodiplogaster lheritieri)与细菌的组合中, 磷矿化率显著高于细菌单独作用以及细菌与多噬棘变形虫(Acanthamoeba polyphaga)组合的情况。Anderson等(1981a) 发现食细菌的拟丽突属线虫、中双胃属线虫和小杆属线虫都能够促进磷矿化。但是, Ingham等(1985)发现, 无论有无植物存在, 添加食细菌线虫均比仅有细菌的处理出现更多的磷固定。胡锋等(1999)也发现食细菌线虫(原小杆属线虫Protorhabditis sp.)的活动并没有促进磷矿化, 反而出现较强的微生物固持, 这可能是因为线虫和细菌的C/P比相近, 线虫取食细菌时释放的磷很少; 更重要的是, 当土壤有效磷较低时, 这部分释放出来的磷源很快被土壤微生物再次固持。

2.3对分解作用的影响

相当多的研究发现, 食细菌线虫与细菌的相互作用可以促进土壤有机质或落叶降解。如棘壳三等齿线虫(Pelodera punctata)通过促进细菌活性, 可使污泥中的有机物质降解速度提高1.8–2.5倍(Abrams & Mitchell, 1980)。Alkemade等(1992)发现, 食细菌线虫Diplolaimelloides bruciei可使大米草(Apartina anglica)降解速率提高约30％。Pradhan等(1988)报道, 线虫使热带土壤及落叶有机质降解速率提高15–30％。以上研究表明, 在以细菌分解为主时, 食细菌线虫对于土壤有机质降解过程的促进作用是很明显的, 这主要因为食细菌线虫促进了细菌的生长(Elkin & Whitford, 1982; Freckman et al., 1988)。然而, de Mesel等(2003)研究了4种食细菌线虫对大米草的降解作用, 发现它们并没有促进大米草降解, 植物凋落物的降解速率和线虫的密度间也没有显著相关性。可见, 食细菌线虫与细菌之间的密度控制关系是否是降解速率改变的决定因子还有待进一步探讨。de Mesel等(2003)还指出, 由于同一功能群中不同种类线虫的生活史、习性、取食策略等各不相同, 它们对微生物群落以及土壤养分的作用各异, 因此对降解过程的影响也会各有不同。3食细菌线虫与细菌的相互作用对植物吸

收及生长的影响

植物根系分泌的碳大约占其光合作用所固定碳物质的10–20％,甚至高达40％(Bonkowski, 2004), 根际分泌物维持着土壤中大量的微生物及食微动物的生存。那么植物为什么要花费这么多的能量来支撑一个庞大的土壤生物群落？它们能从中获益什么？现在许多研究已经表明, 土壤中尤其是植物根际存在着微生物圈(microbial loop)(Clarholm, 1985), 微生物通过自身的生长固持养分, 而土壤动物通过取食微生物把氮、磷等元素释放出来, 使植物从中获取养分。

大多数的研究表明食细菌线虫具有促进植物生长的作用(Ingham et al., 1985; Alphei et al., 1996; Bonkowski et al., 2000a; Laakso et al., 2000)。胡锋等(1998a)发现杀灭土壤中的线虫(主要是食细菌线虫)后, 小麦的生长和养分吸收均受到抑制; 而添加原小杆属线虫则可以促进小麦生长和养分吸收(胡锋等, 1998b)。Djigal等(2004a)发现食细菌线虫可以使玉米鲜重提高12％。没有线虫时玉米对无机氮的吸收率是47％, 而添加线虫后吸收率可提高到63％。然而Bardgett和Chan(1999)发现, 添加食细菌线虫并没有促进山地植物甘松茅(Nardus stricta)的生长, 他们认为原因是土壤中铵氮含量太高, 抑制了植物的生长。据此分析, 线虫对植物生长的促进作用可能只发生在微生物矿化不能满足植物生长需要的情况下。从影响时间上来看, 已有研究表明线虫的促进作用大多只是短期效应, 但如果是发生在植物生长的关键时期, 会对植物生长起关键的调控作用(Ingham et al., 1985)。

一般认为, 食细菌线虫可以促进植物生长及吸收的原因是它们提高了土壤中植物有效养分的矿化率(Ingham et al., 1985)。而Mao等(2006)提出了另外一种解释, 即食细菌线虫可促进植物根尖发育。他们发现食细菌线虫促进了番茄和小麦根系的生长, 使根系具有更大的表面积和更多更细的根尖, 这可能与食细菌线虫可以帮助那些对植物生长有益的细菌(如硝化细菌)到达新生长的根尖有关(Knox et al., 2003, 2004)。

食细菌线虫对植物生长和养分吸收的影响还因植物的不同部位而异。胡锋等(1998a)发现, 杀灭

128 生物多样性 Biodiversity Science第15卷

土壤中的线虫后, 小麦地上部分和根系的生物量的变化趋势并不一致。Djigal等(2004b)也发现, 在添加食细菌线虫Zeldia punctata后, 玉米根系生物量增加23％, 而地上部分生物量只增加10％。胡锋等(1998b)以15N同位素作为标记, 发现接种原小杆属线虫后, 小麦穗部的含N量以及积累的15N含量明显增加, 但根部没有显著变化。他们的结论是食细菌线虫有助于氮素向小麦穗部转移, 这对于改善谷物品质具有重要意义。但有关植物不同部位的研究还很少, 进一步深入的研究也会帮助我们了解植物对于土壤生物作用的响应机制。

由于不同植物对于生物作用的响应不同, 食细菌线虫和细菌的相互作用还可能改变植物的种类组成、多样性以及群落演替。但到目前为止, 研究还集中在短期实验和食细菌线虫对单一植物生长的影响, 没有看到有关植物群落方面的相关报道, 这可能也是以后的研究方向。

4食真菌线虫对土壤氮矿化、植物生长及真菌的影响

4.1对养分矿化的影响

真菌和细菌都是土壤有机质重要的分解者, 尤其在某些生态系统如森林中, 真菌分解途径(fungal decomposition pathway)会比细菌分解途径(bacterial decomposition pathway)更重要。食真菌线虫是真菌分解途径的重要组成部分(Chen & Ferris, 2000), 然而关于食真菌线虫对土壤养分矿化及有机质分解影响的研究远远少于对食细菌线虫的相关研究, 且已有的研究主要集中在食真菌线虫对土壤氮矿化的影响。研究发现多数情况下食真菌线虫会促进真菌对氮矿化的作用, 但是其效果取决于线虫和真菌的种类以及土壤基质的营养情况。

Chen和Ferris (1999)选择了两种食真菌线虫(燕麦真滑刃线虫Aphelenchus avenae和蘑菇滑刃线虫Aphelenchoides composticola)以及两种真菌(立枯丝核菌Rhizoctonia solani和木霉属真菌Trichoderma sp.)作为研究对象, 发现两种线虫对立枯丝核菌的取食都促进了土壤氮矿化, 其中蘑菇滑刃线虫的促进作用要大于燕麦真滑刃线虫; 但两种线虫对木霉真菌的取食却都没有促进氮矿化。Chen和Ferris (2000)又研究了这两种食真菌线虫与8种真菌间的相互关系, 也得出类似的结果: 即线虫取食某些种类的真菌对氮矿化有促进作用, 而取食另外一些真菌则没有这种作用; 而且蘑菇滑刃线虫的促进作用普遍大于燕麦真滑刃线虫。

Okada和Ferris(2001)研究了温度对食真菌线虫与真菌相互关系的影响, 发现在某个温度下当线虫种群增长率最高时, 氮矿化率也最高: 可见氮矿化率和线虫种群数量直接相关。李辉信等(2004)发现燕麦真滑刃线虫与两种真菌(外皮毛霉Micheli cor-ticolus和丛梗孢科Moniliaceae一种)相互作用都能够促进氮矿化, 但线虫与前者的相互作用对提高氮矿化的贡献显著大于后者。Ingham等(1985)则发现添加燕麦真滑刃线虫并不能促进氮矿化。

以上研究说明食真菌线虫对土壤氮矿化的影响既和线虫的种类有关, 也和真菌的种类有关。如果一种食真菌线虫在一种真菌上生长很好, 可以维持较高的种群数量时, 它们就会把真菌固持的氮释放出来成为无机氮, 从而表现出促进氮矿化的作用。但这种作用也会因真菌的生长状态而异: 如果在线虫取食过程中的某一阶段, 真菌生长很好, 菌丝固定了大量的无机氮, 那么氮矿化率就会降低甚至出现氮固定。因此, 食真菌线虫是否表现出促进氮矿化的作用, 取决于线虫和真菌各自的种群生长情况。

关于食真菌线虫在不同土壤基质中对氮矿化的影响也有一些研究。Trofymow和Coleman (1983)发现在添加了纤维素和角质素的土壤中, 燕麦真滑刃线虫与真菌(尖孢镰刀菌Fusarium oxysporum)的共同作用比真菌单独作用更能促进氮矿化, 但是仅添加纤维素时食真菌线虫反而降低了氮矿化率(Trofymow & Coleman, 1982)。然而, Chen和Ferris(1999)报道, 在不同的土壤C/N比条件下, 食真菌线虫和真菌的相互作用并未表现出改变氮矿化率的作用。

总的来说, 食真菌线虫是可以促进氮矿化的, 因为线虫通过排泄及分泌等方式释放真菌固持的无机氮。一般认为食真菌线虫对氮矿化的促进作用要小于食细菌线虫, 原因是食真菌线虫与真菌的C/N比比较接近。例如Anderson等(1981b) 测得三形茎线虫(Ditylenchus triformis)的C/N比约为10, Chen 和Ferris(1999) 测得燕麦真滑刃线虫和蘑菇滑刃线虫的C/N比约为8–11, 而真菌C/N比约为8–10(Griffin, 1972), 因此线虫释放的铵态氮较少。

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尽管如此, 在线虫呼吸过程中随着碳素的丢失, 还是有剩余的氮素以铵态氮的形式被排出(Chen & Ferris, 2000)。然而, 对这样的推论还有疑问存在: 因为食真菌线虫并不像某些食真菌的节肢动物一样吞入整个真菌, 而是通过口针吸取出真菌的细胞质。这样的话, 食真菌线虫本身的C/N比要远远高于真菌细胞质(C/N比约为3–4) (Ingham et al., 1986a), 那么食真菌线虫是否应该释放更多的氮？这一点还没有得到证实。

食真菌线虫对真菌生长的影响取决于线虫和真菌的种类以及线虫的取食强度(Ingham et al., 1985)。Mankau和Mankau (1963)研究了燕麦真滑刃线虫对18种真菌的取食效果, 发现它可以抑制部分真菌的生长。Wasilewska等(1975) 发现燕麦真滑刃线虫可以使细链格孢菌(Alternaria Tenuis)的干重下降35–52％。而李辉信等(2004)则发现燕麦真滑刃线虫可以促进外皮毛霉生长: 在前10天真菌的生长速度是对照的1.1–2.0倍, 在11–25天内达到5.0–5.7倍; 而燕麦真滑刃线虫使丛梗孢科真菌的生长速度比对照提高了2.3–3.5倍。

在真菌生长过程的不同阶段, 食真菌线虫的作用也会有所变化: 如Chen和Ferris(1999)发现燕麦真滑刃线虫起初降低了立枯丝核菌的生物量, 而后又促进了它的生长。他们分析原因是后期线虫数量下降, 使得真菌迅速恢复生长。Hedlund等(1991)对于食真菌动物促进真菌生物量增长的现象提出了一个真菌生长模式改变假说, 即当真菌单独生长时, 其菌丝生长因受到抑制而产生更多的孢子; 但当食真菌动物存在时, 真菌倾向于减少孢子数量而把能量更多地用于产生菌丝。到目前为至, 还没有看到食真菌线虫对真菌群落结构的影响方面的报道。4.2对植物生长的影响

有关食真菌线虫对于植物生长影响的研究很少。Ingham等(1985)发现燕麦真滑刃线虫并不能促进植物对矿物质的吸收。他们认为真菌本身矿化的氮已经足够植物吸收, 只有当氮源不足时, 食真菌线虫的存在才会对植物生长起促进作用。食真菌线虫对于植物生长的影响还应该取决于它们和三类真菌之间的关系: (1)食真菌线虫对腐生真菌的取食能够提高土壤养分矿化率, 从而促进植物的吸收;

(2) 食真菌线虫对植物病原真菌的取食不仅起到生物控制作用, 还能够释放其固持的氮素, 提高养分矿化率, 因为植物病原真菌不仅对植物直接造成病理上的伤害, 还通过氮固持与植物竞争养分; (3) 食真菌线虫对V AM真菌的取食会降低植物对养分的吸收, 因为V AM真菌有帮助植物吸收养分的作用。尽管有过一些食真菌线虫与不同真菌种类种群生长相互关系的研究(Mankau & Mankau, 1963; Okada & Kadota, 2003), 但不同种类食真菌线虫与以上三类真菌之间的关系还不清楚。

5不同食性或营养级线虫的相互作用

自20世纪90年代以后, 有关不同食性、不同营养级的线虫如何相互作用, 进而如何影响微生物生长及土壤养分矿化有了较多的研究, 但对其影响程度及其机制的了解还很不充分。

大多数的研究发现, 第三营养级的捕食性线虫对第二营养级的食微线虫数量具有较强的下行控制作用(top-down effect), 但是有关捕食性线虫对于微生物以及土壤养分矿化、植物生长等的影响的结论却很不一致。有些实验反映出较强的营养级联效应(trophic cascade effect), 即低营养级生物的生物量受到一个或几个高营养级消费者的影响; 而有些实验却发现营养级联效应并不明显。

在荒漠生态系统中, 捕食性节肢动物、食微线虫和微生物之间存在明显的营养级联关系, 对微生物生物量以及土壤养分矿化有较强的控制作用(Parker et al., 1984)。Santos等(1981)发现去除捕食性螨类后, 食细菌线虫数量增加, 细菌数量随之下降, 分解速率也趋于下降。Bouwman等(1994)以捕杀线虫的真菌作为第三营养级, 发现捕杀线虫的真菌可以抑制食细菌线虫数量, 但对氮矿化率的影响因时间而异。Allen-Morley和Coleman (1989)在一个微生态系统实验中发现, 作为第三营养级的捕食性线虫在减少食微线虫数量的同时却提高了碳、氮矿化率, 产生这一结果的原因可能是该实验中的捕食性线虫事实上是杂食性的, 在捕食线虫的同时也取食了细菌。Brussaad等(1995)通过微生态系统实验发现, 捕食性螨可以控制食微线虫数量, 然而对养分矿化没有影响。

Mikola和Set?l? (1998b)建立了3个食物网, 分别由1个、2个和3个营养级组成: 10种真菌及10种细菌构成第一营养级; 食细菌线虫(秀丽隐杆线虫)和食真菌线虫(滑刃属线虫)构成第二营养级; 捕食性

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线虫(棘壳锯齿线虫Prionchulus punctatus)构成第三营养级。实验发现微生物生产量在包含2个及3个营养级的食物网中比仅有微生物存在的食物网中高; 而无论第三营养级的捕食性线虫是否控制第二营养级的线虫数量, 都不影响微生物生物量和生产量; 碳和氮矿化率则在包含有2个营养级的食物网中最高。他们的实验证明, 捕食者可以调节食微线虫生物量和土壤养分矿化率, 但与微生物生物量和生产量没有明显的营养级联关系。Laakso等 (2000)发现捕食性线虫和螨类可以抑制以微生物及其碎屑为食的第二营养级动物, 增加微生物生物量并改变其组成, 进而抑制植物的养分吸收和生长; 但植物的养分吸收和生长最终和每一个营养级生物内部的种类组成均密切相关。

营养级联的存在时而明显时而又不明显, 这与以下两方面因素有关: (1)微生物(细菌和真菌)对于第二营养级的捕食有不同的反应方式, 有时会产生正反馈; (2)当真菌和细菌在物质循环过程中共同作用时, 它们之间也会互相影响。McQueen等(1986)曾提出一个基于淡水浮游生态系统的营养动态假说, 即下行效应在食物网的最高营养级表现最强, 随着营养级下降, 其影响逐渐减弱; 而上行效应则在食物网的底部最强, 随着营养级上升其影响逐渐减弱。这也许可以解释为什么大多数实验都发现捕食性动物对于食微动物具有较强的下行控制作用, 但它们对于微生物数量的影响却经常产生不一致的结果。

同一营养级中不同食性的线虫或其他土壤动物之间也有相互作用。Bardgett和Chan(1999)发现, 食细菌线虫的单独存在并不能改变土壤氮、磷矿化率; 但当食细菌线虫与食真菌跳虫共存时, 土壤氮、磷矿化率得到显著提高。他们的解释是: 食细菌线虫所释放的氮会很快被真菌固持; 而当真菌被跳虫取食后, 土壤的氮矿化才会增强。Nieminen和Set?l? (2001)发现, 在以真菌和食真菌线虫为主的分解食物链中加入细菌和食细菌线虫后, 土壤中残存的有机质比原来有所减少。可见, 真菌分解和细菌分解是两条独立并且可以叠加作用的分解途径。Ingham等(1986b)发现食细菌线虫及原生动物数量的下降会导致真菌数量的上升, 并进一步导致食真菌线虫数量的上升。Ingham等(1985)发现添加食真菌的燕麦真滑刃线虫会导致食细菌的拟丽突属线虫种群数量下降, 由于这两者之间并没有直接的食物竞争关系, 因此推测两种线虫之间可能存在生境及环境资源上的竞争。

有关食微线虫之间以及线虫与其他土壤生物之间的相互关系还有许多未知的问题。正如Bonkowski 等(2000b)指出, 在土壤中对物质循环和植物生长起作用的是一个复杂的微生物食物网(microbial food-web), 而不是一个简单的微生物圈(microbial loop)。只有对微生物食物网有了真正的了解,我们才能全面了解微生物和食微动物之间的关系以及它们在土壤养分循环和植物生长中发挥的作用, 并以此来指导农业生产和土壤修复等实践。

6结语和展望

大量研究表明食细菌线虫和食真菌线虫都有助于土壤氮素等养分矿化进而促进植物生长。这主要是因为线虫的取食活动加速了微生物周转, 其代谢分泌释放了微生物固持的养分。但这种作用会随不同的土壤基质C/N比、不同的线虫种类、微生物种类以及植物种类而异。此外, 土壤生态系统中处于不同营养级的土壤动物以及不同食性的线虫之间也存在复杂的相互关系, 营养级联效应在土壤碎屑食物网中有时并不明显。因此, 要真正了解食微线虫对土壤养分循环以及植物的影响, 必须对线虫与其他生物之间的相互作用进行更深入的研究。

今后以下几方面的研究值得重视并加强:

(1) 我们对食微线虫对于微生物、土壤物质循环和植物的影响已经有了一些初步认识, 但是对于线虫、微生物和植物之间相互作用的机制仍然不是很清楚, 因此还需要加强这方面的研究。

(2) 目前所知的食微线虫对于微生物、养分矿化及植物生长的影响大多是在一些简单的实验体系下进行的。尽管这种简单体系对于帮助我们了解这种影响以及发生机制非常重要, 但是我们还需要增加控制实验系统的复杂性, 研究不同功能群及不同营养级生物间的关系以及不同非生物控制条件的影响, 以求了解更接近自然、真实的情况。

(3) 大多数的实验是在较短的时间周期内进行, 这主要是因为线虫和微生物的相互作用及其影响可以在短时间内就表现出来。但我们需要加强长期实验和观察, 了解在较长时间尺度上线虫的生态功能。

第2期吴纪华等: 食微线虫对植物生长及土壤养分循环的影响 131

(4) 目前已有的研究大多以草地或农业生态系统为研究对象, 而对于森林、湿地等其他生态系统的研究相对不足。在其他生态系统中, 土壤线虫的作用可能有很大不同: 例如许多森林土壤在不同发育阶段分别以真菌分解和细菌分解途径为主; 湿地中水分经常处于过饱和状态从而影响生物的分布和活性。因此, 增加对不同生态系统的研究有助于我们在更大空间尺度上综合了解土壤线虫的生态功能。

(5) 生物并不是处在一个稳定不变的环境中, 而是受到全球环境变化的影响。我们应该在全球变化的背景下, 动态地了解线虫及其他土壤生物的生态功能, 才可能较好地预测土壤生物多样性对全球变化的反馈效应。

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